L'Avvocatura dello Stato partecipa ai giudizi penali esercitando nell'interesse dell'amministrazione statale le facoltà che la legge processuale attribuisce alla persona offesa dal reato, ovvero esercitando l'azione civile per le restituzioni o il risarcimento del danno attraverso la costituzione di parte civile; non di rado l'Avvocatura assiste nel procedimento penale l'amministrazione citata quale responsabile civile per il fatto illecito del dipendente. Le medesime attività sono svolte nell'interesse degli altri enti pubblici che godono del patrocinio erariale.
Tuttavia, in considerazione dell'esiguo organico del personale togato dell'Avvocatura ed al fine di consentire l'indirizzo unitario della difesa in sede penale, evitando dispersioni settoriali, l'art.1, comma 3, della legge 3 gennaio 1991 n. 3 ha subordinata la costituzione di parte civile dello Stato all'autorizzazione dal Presidente del Consiglio dei Ministri; tale autorizzazione viene concessa, previo parere dell'ufficio dell'Avvocatura competente alla trattazione del procedimento, quando vengano in rilievo interessi pubblici, patrimoniali e non patrimoniali, di rilevanza tale da ritenersi opportuno affiancare la presenza nel processo penale del pubblico ministero.
L'art. 44 del t.u. 30 ottobre 1933 n. 1611 consente altresì all'Avvocatura dello Stato di assumere la difesa dei dipendenti statali o degli altri soggetti pubblici ammessi al patrocinio, sia nella qualità di imputati che di parte civile, nei giudizi penali che li interessino per fatti inerenti alle funzioni espletate, qualora gli enti di appartenenza ne facciano richiesta e l'Avvocato Generale ne riconosca l'opportunità, escludendo la sussistenza di un conflitto di interessi tra amministrazione e dipendente. In tali casi, l'Avvocatura, oltre a garantire i dipendenti pubblici da azioni di privati aventi ad oggetto attività amministrative legittime, tutela in via mediata anche gli interessi patrimoniali dell'amministrazione, che potrebbero subire pregiudizio in relazione all'esito del procedimento penale. Dinanzi agli organi della giustizia militare l'attività dell'Avvocatura dello Stato può assumere tanto la difesa del personale militare, ove ricorrano le condizioni previste dall'art. 44 t.u. n. 1611 del 1993 cit., quanto – a seguito della declaratoria di illegittimità costituzionale dell’art. 270 c.p.m.p -  la difesa come parte civile delle Amministrazioni danneggiate